Разоренная после Третьей Мировой войны Япония раскололась на две части. Спустя несколько лет после окончания войны преступная организация под названием «Вискио» (ориг. Vischio) получает контроль над разрушенным городом Тошима (ранее известный как Токио, столица Японии), где ее члены организуют смертельную «Игру» (ориг. Igura).
Главного героя, молодого человека Акиру, обвиняют в преступлении, которого он не совершал. Сразу после ареста тот встречает таинственную женщину, предложившую ему свободу в обмен на участие в «Игре» и победу над сильнейшим её участником — «Королём Игры».
История повествует о суровых буднях Акиры в беззаконном Тошима, о том, как он борется за свою жизнь и разгадывает окружающие его загадки.